И.Г.Мещерский, А.Д.Чернецкий, В.В.Краснова, Б.А.Соловьев, Д.А.Удовик, О.В.Шпак, Д.М.Глазов, В.В.Рожнов

Статья опубликована в журнале «Известия Российской академии наук. Серия биологическая» №2, 2018

Впервые представлены данные о последовательностях митохондриальной ДНК белух Delphinapterus leucas центральной части восточного сектора Арктики, побережья Чукотского п-ова, а также нескольких районов Белого моря. Отмечена филогенетическая обособленность нескольких представленных здесь гаплотипов, показано своеобразие набора материнских линий в Белом море. Установлено, что набор митохондриальных линий белух Восточной Арктики в целом не обнаруживает выраженной региональной специфики.

Ареал белухи Delphinapterus leucas ограничен холодными и отчасти умеренными районами Северного полушария. Белух можно встретить во всех арктических морях. Как показывают исследования генетической структуры населения белух Охотского моря, Северной Пацифики и прилегающих к ней арктических районов, а также восточной части канадской Арктики, этому виду китообразных свойственна высокая степень филопатрии. Отдельные устойчивые группы животных придерживаются разных районов летнего нагула. В пределах одного региона может существовать и несколько отдельных популяций, различающихся не только составом митохондриальных линий, но и особенностями генофонда, определяемого рекомбинирующей частью генома (Brown Gladden et al., 1997, 1999; O'Corry-Crowe et al., 1997, 2010; de March et al., 2002; de March, Postma, 2003; Мещерский и др.,2008, 2013; Turgeon et al., 2012; Colbeck et al., 2013).

Восточный сектор Арктики – значительная часть ареала вида, условия существования на которой отличаются от присущих западному сектору Арктики. В первую очередь это обширная площадь и протяжённость непрерывной акватории, сезонный характер ледовой обстановки на которой может существенно меняться от года к году. Такие условия, с одной стороны, должны обеспечивать возможность гораздо более протяжённых сезонных миграций белух, а с другой – затруднять регулярное использование одних и тех же миграционных путей в определённые сроки. При этом генетические исследования белух, населяющих восточный сектор Арктики, крайне скудны (O'Corry-Crowe et al., 2010), а для акватории, включающей в себя территориальные воды России, до настоящего времени отсутствовали.

В весенне-осенний период в арктических территориальных водах России белух регулярно отмечают в морях Баренцевом, Белом и Карском, Лаптевых и Чукотском, в северной части Берингова моря. Отдельные встречи регистрируются и в Восточно-Сибирском море, а также в высоких арктических широтах Северного Ледовитого океана.

В зимний период, характеризующийся максимальной сплочённостью ледового покрова, белух также можно встретить во всех этих районах, однако наибольшее число регистраций приходится на акваторию Баренцева моря на западе, а также западную часть Чукотского моря и северо-западные районы Берингова моря на востоке. Зимние встречи белух в морях Карском и Лаптевых единичны (Беликов и др., 2002; Матишев, Огнетов, 2006; Лукин, Огнетов, 2009). На основании этого наиболее распространено мнение, что белухи морей Баренцева, Карского и Лаптевых, а также, по крайней мере частично, Белого моря принадлежат к единой (баренцевоморской по месту зимовки) популяции, в то время как более восточные районы и Белое море следует в первую очередь рассматривать как места летнего нагула (Беликов и др., 2002; Матишев, Огнетов, 2006; Лукин, Огнетов, 2009).

Противоположное мнение – популяционная обособленность и круглогодичное обитание белух в морях Карском, Лаптевых и Белом (Клейненберг и др., 964; Берзин, Яблоков,1978) – поддерживается меньшим числом сторонников, хотя в последнее время круглогодичное пребывание белух в Белом море было доказано с использованием спутникового мечения (Кузнецова и др., 2016). Предположение (Кочнев, 2003) о связи белух, встречающихся в российской части Чукотского моря, с белухами восточной части этого моря, моря Бофорта и северо-востока Берингова моря (регион БЧБ) в настоящее время считается очевидным и разногласий не вызывает. Тем не менее вопрос о популяционной структуре белух, населяющих российскую часть восточного сектора Арктики, окончательно может быть прояснён только с использованием спутникового мечения либо популяционного генетического анализа.

Генетическая характеристика белух восточного сектора Арктики представляет значительный интерес также с точки зрения изучения происходившего в послеледниковое время процесса формирования современной популяционной структуры белухи на всем ареале. Митохондриальная ДНК (мтДНК) белух отличается низкой изменчивостью, что значительно затрудняет определение филогенетических связей. Ранее на основании анализа коротких последовательностей фрагмента контрольного региона была показана существенная дистанцированность митохондриальных линий, свойственных ряду белух из устья р. Святого Лаврентия и восточной части канадской Арктики (Brown Gladden et al., 1997; de March, Postma, 2003). Позже была установлена выраженная обособленность филогруппы, к которой относятся белухи, обитающие у западного побережья Камчатки в Охотском море, и часть особей из Анадырского лимана. Также показано разделение на две группы остальных митохондриальных линий, встречающихся в Охотском море и Северной Пацифике (Мещерский и др., 2013). Существование этих двух групп, однако, не поддерживалось при попытке совместного анализа всех до настоящего времени известных гаплотипов. Также не было установлено, какие именно последовательности можно расценивать в качестве анцестральных по отношению к современному разнообразию материнских линий.

Остаётся надежда, что изучение генетического разнообразия белух восточного сектора Арктики выявит ранее неизвестные варианты, включение которых в анализ позволит повысить разрешающую способность метода и определить филогеографическую структуру вида.

Организация сбора образцов (биопсирования) белух на акватории арктических морей в целях получения серийных выборок для генетического анализа требует значительных материальных затрат и, по-видимому, вряд ли будет осуществлена в ближайшее время. Нами в течение нескольких лет был собран ряд образцов ткани белух из Белого моря, с побережья Чукотского п-ова и побережья морей Карского и Лаптевых, для которых были определены последовательности мтДНК.

Цель работы – представить и обсудить полученные данные как первые результаты по генетическому исследованию белух российской части Арктики.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Исследованный материал из Белого моря представлен 48 особями, включая образцы биопсии от 20 самцов из устья р. Варзуги (южное побережье Кольского п-ова, время сбора – октябрь 2010–2012 гг.), 18 самок и одного самца из соловецкого репродуктивного скопления (Чернецкий и др., 2002) на акватории у м. Белужий о-ва Соловецкий в северной части Онежского зал. (июль–август 2011–2016 гг.), четырёх особей (два самца, две самки), биопсированных или найденных мёртвыми в разное время в других районах Онежского зал. (у м. Глубокий и на островах Парусный, Осинки, Жижгин), и пяти белух из Двинского зал. (лето 2015 г., четыре самки, биопсированные в районе о-ва Голая Кошка, и мёртвый самец, найденный на о-ве Муравой).

Материал с побережья Чукотского п-ова представлен 10 особями (девять самцов и одна самка), добытыми в осенне-зимний период (две особи – сентябрь–октябрь, восемь – ноябрь–январь) 2011–2012 гг. в прол. Сенявина, а также в посёлках на разных участках побережья: Уэлен, Лорино, Сиреники, Нурлигран.

В качестве сравнительного материала при рассмотрении особенностей белух Чукотки мы проанализировали также образцы белух с побережья Аляски, любезно предоставленные Генетической коллекцией млекопитающих Музея Севера Университета Аляски (Mammal Genomic Resources Collection, University of Alaska Museum of the North): две особи из моря Бофорта (UAM: Mamm: 76608, 86886), 10 особей из восточной части Чукотского моря (UAM: Mamm: 52221–25, 70322–26), три особи из окрестностей о-ва Крузенштерна (Малый Диомид) (UAM: Mamm: 66416, 98081–82), восемь образцов из зал. Нортон (UAM: Mamm: 70515, 70519–20, 70522–23, 70525, 75728, 118801) и шесть образцов из Бристольского зал. (UAM: Mamm: 63039, 66633, 83385, 87025, 91765, 99603).

Сиквенсы мтДНК, полученные для этих образцов, представлены в GenBank NCBI под номерами MF919064–121. Также мы определили последовательности гена цитохрома б для ряда образцов исследованной ранее (Мещерский и др., 2013) выборки из Анадырского лимана.

Исследованный материал из районов центральной части российской Арктики представлен исключительно образцами от мёртвых животных.

Из района Енисейского зал. (Карское море) были проанализированы останки пяти особей, погибших в 2012–2015 гг.; девять особей, останки которых были найдены в местах разделки туш в период промысла 1980–1990-гг.; пяти особей, найденных в местах разделки туш в период промысла 1940–1960-гг. Материал от животных, погибших более 20 лет назад, был представлен зубами и костями слухового отдела черепа, найденными на расстоянии не менее нескольких десятков метров друг от друга, что делает крайне мало вероятной их принадлежность одной и той же особи. Также были проанализированы зубы от двух особей, найденных мёртвыми на арх. Норденшельда (Карское море) и в устье р. Оленек (море Лаптевых).

Выделение ДНК из образцов кожи, собранных методом прижизненной биопсии или от недавно погибших животных, проводили с использованием наборов InviMag Tissue DNA kit/KF96 (Stratec Molecular, Германия) на процессоре магнитных частиц KingFisher Flex (ThermoFisher Scientific, Финляндия). ДНК из образцов ткани животных, погибших несколько лет назад, выделяли с использованием набора Diatom DNA Prep (Лаборатория Изоген, Россия), а из более старых – с использованием набора QIAamp DNA Investigator Kit (Qiagen,Германия). Для выделения ДНК из костных останков возрастом более 20 лет использовали набор NucleoSpin DNA Trace в сочетании с NucleoSpin DNA Trace Bone Buffer Set (Macherey-Nagel, Германия).

На основе выделенной ДНК проводили амплификацию с последующим определением нуклеотидных последовательностей методом Сэнгера (анализатор AB 3500, терминирующая реакция на основе набора реактивов BigDye Terminator ReadyReaction kit v.3.1 (ThermoFisher Scientific, США)).

Для образцов хорошей сохранности (Белое море и побережье Чукотки) определяли: последовательность 62 пар нуклеотидов (п.н.) гена tRNA-Pro и последовательность 497–542 п.н. контрольного региона с использованием внешних (L15926 и H00034) (O'Corry-Crowe et al., 1997) и внутренних (beluga_F1int: acacacaccattaaatcttagtctt и beluga_R1int: ttaagctcgtgatctaatggag) праймеров.

Минимальная длина полученных последовательностей, использованных в дальнейшем анализе, составила 559 п.н.; полную последовательность гена цитохрома б (1140 п.н.) с использованием внешних (cet_cbF:aatgacatgaaaaatcatcgtt и cet_cbR: ctccttttccggtttacaa) и внутренних (beluga_cb_Fint: gtcattaccaatctcctatcagc и beluga_cb_Rint: gtttcgtgtaggaataataaatgg) праймеров.

В дальнейшем анализировали объединённую последовательность двух данных участков (1699 п.н.).

Для образцов ДНК, полученной из останков животных, погибших от нескольких до нескольких десятков лет назад (образцы с побережья Карского моря) определяли: последовательность 27 п.н. гена tRNA-Pro и последовательность контрольного региона 464 п.н. (всего 489 п.н.) с использованием пар праймеров для амплификации коротких перекрывающихся участков: DNP1-F: accaccaacacccaaag и DNP3-R: tgtaagagcatgcatattatgt, DNP2-F: tacagtactacgtcagtattaaataaa и DNP4-R: gggttgctggtttcacg, DNP7-F: cattcatttattttccatacg и DNP7-R: gttgctggtttcacgc, DNP5-F: tatactatggccgctcc и DNP6-R: tatttaaggggaacgagtgg; последовательности участков гена цитохрома б, содержащих известные парсимонияинформативные замены: 1–136-я позиции гена (начиная со старт-кодона, информативные замены в 75-й и 102-й позициях), праймеры CNP1L-F: tcattattctcacatggtctct и CNP1L-R: ttgctaggaataagcctgtta и 790–976-я позиции гена (информативные замены в 835, 880- и 894-й позициях), праймеры CNP2L-F: aggagacccagacaattaca и CNP2L-R: aggaaatctgcaattaaagttc. В этом случае анализировали объединённую последовательность контрольного региона и двух участков гена цитохрома б, включавшую в себя 812 п.н. При проведении филогенетического анализа последовательности, полученные для других образцов и известные для внешних групп, ограничивали гомологичным участком.

Объединение полученных в ходе секвенирования индивидуальных последовательностей и их выравнивание проводили с использованием программы Bioedit v.7.2.5 (Hall, 1999), оценку различий в частотном составе гаплотипов в выборках (Fst-критерий) – с помощью программы Arlequin v.3.11 (Excoffier et al., 2005), оценку филогенетических связей – на основе байесового алгоритма, реализованного в программе MrBayes 3.2.6 (Ronquist, Huelsenbeck, 2003) с использованием модели HKY+I+G и последовательностей гомологичных участков митохондриального генома нарвала (Monodon monoceros, GenBank NC005279) и афалины (Tursiops truncatus, GenBank NC012059) в качестве внешних групп. Определение модели выполнено с использованием программы MrModeltest2.3 (Nylander, 2004).

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Белое море. Для 48 исследованных особей было отмечено семь гаплотипов объединённого участка мтДНК длиной 1699 п.н. Четыре из них включают в себя одинаковую последовательность контрольного региона, соответствующую варианту C425 (GenBank JQ716356), или для фрагмента длиной 409 п.н. – hp9 (здесь и далее обозначения укороченных последовательностей данного участка аналогичны приводимым ранее (O'Corry-Crowe et al.,997), но различаются четырьмя вариантами последовательности гена цитохрома б (сb07, cb10–12, GenBank MF919122–125). Эти последовательности отличаются одна от другой одиночными нуклеотидными заменами, но имеют общий характер парсимония-информативных замен, соответствующих «арктическому» (с07type) типу последовательности этого гена. Также в суммарной беломорской выборке отмечены два оригинальных варианта контрольного региона, W479 и W747 (GenBank JQ716360–JQ716361), сочетающихся с последовательностью гена цитохрома б cb07, и гаплотип, сочетающий широко распространённый вариант последовательности контрольного региона S022 (GenBank HQ436320, фрагмент 409 п.н. – hp5) и последовательность гена цитохрома б «северотихоокеанского» типа – cb01 (GenBank MF919129).

Во всех районах сбора материала (устье р. Варзуги, м. Белужий, Онежский зал. в целом, Двинской зал.) абсолютно преобладал по частоте единственный вариант, сочетающий последовательности cb07–С425. Вследствие этого гаплотипическое разнообразие в отдельных выборках было низким (H = 0.400–0.553), а различия между выборками определялись как статистически недостоверные.

Сравнение состава митохондриальных линий белух Белого моря с таковым в ближайшем исследованном регионе, арх. Шпицберген (O'Corry-Crowe et al., 2010), возможно только на основании последовательностей участка контрольного региона длиной 409 п.н. В ходе проведения анализа мы включили в выборку Белого моря также данные о пяти особях, исследованных ранее (O'Corry-Crowe et al., 2010).

При таком сравнении различия между белухами Белого моря (пять гаплотипов) и арх. Шпицберген (семь гаплотипов) оцениваются как весьма высокие – 15.82%, p < 0.0001. Общими для двух выборок являются два гаплотипа, очень широко распространённые на всей исследованной части ареала вида – hp5 и hp9. Однако для выборки со Шпицбергена остаются неизвестными последовательности гена цитохрома б, в то время как только в Белом море вариант контрольного региона hp9, как отмечено выше, может сочетаться с разными вариантами последовательности этого гена.

Можно добавить, что и для гаплотипа контрольного региона hp5 (S022) известно сочетание с разными вариантами последовательности гена цитохрома б, например с последовательностью cb14 (GenBank MF919130) – особи с таким сочетанием данных участков мтДНК обнаружены в Охотском море. Таким образом, обнаружаемый уровень отличий между составом митохондриальных линий белух Шпицбергена и Белого моря при проведении дальнейших исследований может оказаться ещё более высоким. Населяющих Белое море белух однозначно следует признать пространственно обособленной, по крайней мере от белух арх.Шпицберген, группой. Однако степень общности рекомбинирующей части генома беломорских белух и белух из популяции Баренцева моря, а также устойчивость отдельных пространственно-временных групп в пределах акватории самого Белого моря остаются неясными.

Чукотка. В выборке из 10 особей с побережья Чукотки отмечено шесть гаплотипов участка длиной 1699 п.н. Один из этих гаплотипов, сочетающий последовательности cb07–С425 (тот же вариант, что доминирует и в Белом море), отмечен у пяти особей (50%), а остальные пять гаплотипов – у одной особи каждый (H = 0.778). Среди этих пяти гаплотипов три отличаются от cb07–С425 одной нуклеотидной заменой и объединены последовательностью гена цитохрома б («арктического» типа (c07type): сb07–С435 (С435 – GenBank JQ716358), сb07–С925 (гаплотип С925 – GenBank MF919057) и cb09–С425 (гаплотип сb09 – GenBank MF919127). Вариант сb07–С435 известен и из других районов (Анадырский лим., о-в Крузенштерна), два других регистрируются впервые. Ещё два отмеченных в чукотской выборке гаплотипа относятся к другой филогенетической ветви и сочетают в себе последовательность гена цитохрома б cb01 («северотихоокеанский» тип) и широко распространённые варианты контрольного региона S022 (~hp5) и S300 (~hp2, GenBank JQ716346). Гаплотипов камчатской филогруппы, cb05–C411 (GenBank MF919131+JQ716353) и сb05–K357 (GenBank MF919131+JQ716350), отмеченных ранее у части особей из Анадырского лим. (Мещерский и др., 2013), в выборке с побережья Чукоткого п-ова не обнаружено.

Отличия набора гаплотипов участка длиной 1699 п.н. в группе чукотских белух и в объединённой выборке белух из восточной части Чукотского моря и окрестностей о-ва Крузенштерна (образцы UAM, n = 13) весьма значительны (12.65%, p = 0.0081), так же как и отличия чукотских белух от белух из зал. Нортон (18.09%, p = 0.0063). В связи с малочисленностью выборки из моря Бофорта и отсутствием данных о последовательности гена цитохрома б для всех образцов из Анадырского лим. количественного сравнения чукотской выборки с выборками из этих районов не проводили. Можно отметить лишь, что гаплотип cb07–С425 встречается как в море Бофорта, так и в Анадырском лим., но не отмечен в выборках из восточной части Чукотского моря и из заливов Нортон и Бристольский.

Ранее был представлен обширный материал по частоте встречаемости короткого (409 п.н.) участка контрольного региона у белух из разных районов побережья Аляски (O'Corry-Crowe et al., 1997).

Анализ, основанный на частотном составе гаплотипов этой последовательности, также демонстрирует, что выборка с побережья Чукотского п-ова резко отличается от выборки с восточной части Чукотского моря (Fst = 21.87%) и зал. Нортон (Fst = 37.39%), однако имеет минимальные (неопределяемые, 0.00%) отличия от выборки из моря Бофорта. Такая картина хорошо согласуется с результатами прослеживания сезонных миграций белух региона, из которых следует, что в осенне-зимнее время к берегам Чукотки подходят именно белухи из моря Бофорта, в то время как восточно-чукотские, мигрируя в ноябре-декабре из Чукотского моря в Берингово, держатся ближе к американскому берегу (Citta et al., 2017). В то же время высокое сходство выборок с побережья Чукотского п-ова и из моря Бофорта во многом связано с доминированием в обеих группах варианта контрольного региона hp9, тогда как данные о последовательностях гена цитохрома б для массовой выборки из моря Бофорта отсутствуют. Учитывая, что даже в небольшой выборке с чукотского побережья эта последовательность контрольного региона встречена в двух разных вариантах митохондриального генома (в сочетании с cb07 и cb09), дальнейшие исследования могут продемонстрировать бoльшую обособленность белух Чукотки и моря Бофорта.

Центральная часть российской Арктики. Для каждого из 21 исследованного образца были получены последовательность контрольного региона мтДНК длиной 489 п.н. и два фрагмента последовательности гена цитохрома б, включающие в себя известные информативные замены. Среди 21 объединённой индивидуальной последовательности длиной 812 п.н. были отмечены 10 гаплотипов, встречаемость которых не была явно связана с местом происхождения образца или временем гибели животного. Два из этих 10 гаплотипов отмечены как в Белом море, так и в регионе БЧБ – c07type-С425 и c01type-S022, а два пока только в регионе БЧБ – c07type-C925 (Чукотка) и c01typehp8+ (~hp8, GenBank MF919106, этот вариант отмечен у двух особей из зал. Нортон). Шесть остальных гаплотипов нигде ранее не отмечались.

Три из этих уникальных вариантов, c01type-A003 (GenBank MF919058), c07type-A367 (одиночная замена в последовательности цитохрома б в пределах проанализированного участка) и c07type-hp38+ (GenBank MF919059), отличаются от вариантов c07type-С425 и c01type-S022 единичными заменами, а ещё три, c07type-hp52+ (GenBank MF919062), c07type-hp41A+ (GenBank MF919060) и c07typehp41B+ (GenBank MF919061), отличаются от других известных вариантов минимум тремя нуклеотидными заменами и образуют на филограмме обособленную группу.

Рассматривая соответствие последовательностей участка контрольного региона длиной 409 п.н., полученных нами и приводимых в ранее опубликованных работах (O'Corry-Crowe et al., 1997, 2010), следует обратить внимание на то, что три из отмеченных в нашей арктической выборке вариантов – hp38, hp52 и hp41 (различия между гаплотипами hp41A+ и hp41B+ определяются заменой вне участка 409 п.н.) – известны также у белух из арх. Шпицберген, но ни из каких других регионов.

Анализ только коротких последовательностей контрольного региона мтДНК белух недостаточен для получения удовлетворительного результата. Дополнительное использование последовательностей гена цитохрома б позволило повысить разрешающую способность анализа. В частности, подтверждается значительная обособленность камчатской филогруппы, в настоящей работе представленной тремя последовательностями белух из Анадырского лим. Гаплотипы этой группы объединяются (помимо своеобразия последовательностей контрольного региона) «камчатским» (с05 type, гаплотипы cd05 и cb06 – GenBank MF919131–32) вариантом последовательности гена цитохрома б со свойственными ему тремя информативными однонуклеотидными заменами. Можно также подтвердить обособленность «северотихоокеанской» филогруппы, последовательности которой включают в себя вариант гена цитохрома б типа с01type (GenBank MF919129, MF919130 и др.) Наибольшее разнообразие гаплотипов этой группы в настоящее время отмечено в западной части Охотского моря, однако ряд вариантов встречается и в других регионах, а наиболее часто встречающуюся последовательность cb01–S022, по-видимому, можно встретить по всему ареалу вида.

Филогенетическая близость остальных полученных нами последовательностей не может считаться доказанной. Эти последовательности объединяет «арктический» (c07type) тип гена цитохрома б (последовательности cb07–cb13, GenBank MF919122–128), отсутствующий в Охотском море, но широко представленный в более северных районах. Наиболее обычная последовательность, cb07–C425, по-видимому, встречается во всей арктической части ареала белухи. Она доминирует, в частности, в наших выборках из Белого моря и с побережья Чукотки, а также представлена у четырёх из 21 исследованного образца из центральной части Восточной Арктики. Однако сам по себе факт наличия последовательности цитохрома б типа с07type не достаточен для определения филогенетической близости несущих её гаплотипов. На представленной филограмме часть этих гаплотипов группируются вместе, но с низким уровнем поддержки, положение же других определению пока не поддаётся.

Тип цитохрома с07type объединяет и те отмеченные в центральной части Восточной Арктики гаплотипы, короткая часть (409 п.н.) которых известна также для арх. Шпицберген, но не для западного сектора Арктики. Как отмечено выше, две (hp41 и hp52) или три (hp41A+, hp41B+, hp52+, если брать более протяжённый участок контрольного региона) из этих последовательностей отличаются оригинальной комбинацией замен, что объединяет их в отдельную группу с высоким уровнем поддержки (даже без привлечения данных о характере последовательности гена цитохрома б). Филогенетические связи этой группы пока не могут быть определены, однако обособленность этих вариантов и то, что они не обнаружены ни в регионе БЧБ, ни у побережья Гренландии, позволяют допустить местом их происхождения восточные районы Атлантики. В этом случае вполне возможно, что эти или филогенетически близкие к ним последовательности в дальнейшем будут обнаружены в большем количестве, по крайней мере в западной части восточного сектора Арктики (моря Баренцево и Карское, акватория архипелагов Земля Франца-Иосифа, Новая Земля).

Присутствие в нашей арктической выборке гаплотипов, обнаруженных у берегов Чукотки и в Беринговом море, а также распространённых всесветно, не позволяет делать вывод, что набору митохондриальных линий белух центральной части Восточной Арктики присуща выраженная региональная специфика. Не исключено, что заселение региона в послеледниковое время шло не только со стороны Атлантики, но и со стороны Северной Пацифики, а разрыв ареала в районе Восточно-Сибирского моря – явление более позднее. Вопрос о современной обособленности групп белух, встречающихся в разных районах Восточной Арктики в разные сезоны, может быть рассмотрен только с использованием более обширного материала.

Таким образом, население белух Белого моря представлено пространственно обособленной группой, а набор митохондриальных линий белух Восточной Арктики в целом не обнаруживает выраженной региональной специфики.

Авторы выражают признательность руководству Генетической коллекции млекопитающих Музея Севера Университета Аляски (Mammal Genomic Resources Collection, University of Alaska Museum of the North) за поддержку нашего запроса о предоставлении образцов для анализа, ООО «Утришский дельфинарий» за организацию сбора образцов в устье р. Варзуги. Мы также благодарим тех, кто лично собирал для нас образцы или оказывал помощь в организации их сбора: А.АБыстрова (полярная станция «Сопочная Карга», Таймыр), И.А.Загребина (природно-этнический парк «Берингия»), И.М.Охлопкова (ИБПК СО РАН) и В.Н.Светочева (ММБИ КНЦ РАН).

Работа выполнена при финансовой поддержке Русского географического общества (генетический анализ костных останков с арктического побережья, а также образцов из коллекции Университета Аляски и выборки из Анадырского лимана), Международного фонда защиты животных – International Fund for Animal Welfare, IFAW (анализ образцов из Онежского и Двинского заливов Белого моря), программы фундаментальных исследований президиума РАН «Биоразнообразие природных систем» (анализ образцов с побережья Чукотки), сбор образцов на Белом море выполнен по теме госзадания ИО РАН № 0149-2018-0008.

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Беликов С.Е., Болтунов А.Н., Горбунов Ю.А. Сезонное распределение и миграции китообразных российской Арктики по результатам многолетних наблюдений ледовой авиаразведки и дрейфующих станций «Северный полюс» // Морские млекопитающие. (Результаты исследований, проведённых в 1995–1998 гг.) М.: Совет по морским млекопитающим, 2002. С. 21–51.

Берзин А.А., Яблоков А.В. Численность и популяционная структура основных эксплуатируемых видов китообразных мирового океана // Зоол. журн. 1978. Т. 57. № 12. С. 1771–1785.

Клейненберг С.Е., Яблоков А.В., Белькович В.М., Тарасевич М.Н. Белуха. Опыт монографического исследования вида. М.: Наука, 1964. 456 с.

Кочнев А.А. О миграциях и сезонном распределении белухи (Delphinapterus leucas) в Чукотском и Восточно-Сибирском морях // Зоол. журн. 2003. Т. 82. № 9. С. 1112–1121.

Кузнецова Д.М., Глазов Д.М., Шпак О.В., Рожнов В.В. Зимнее распределение и перемещения белух (Delphinapterus leucas) в Белом море по данным спутникового мечения // Зоол. журн. 2016. Т. 95. № 1. С. 104–107.

Лукин Л.Р., Огнетов Г.Н. Морские млекопитающие российской Арктики. Эколого-фаунистический анализ. Екатеринбург: ИЭПС УрО РАН, 2009. 202 с.

Матишов Г.Г., Огнетов Г.Н. Белуха Delphinapterus leucas арктических морей России: биология, экология, охрана и использование ресурсов. Апатиты: Мурманский морской биологический институт КНЦ РАН, 2006. 295 с.

Мещерский И.Г., Холодова М.В., Звычайная Е.Ю. Молекулярно-генетическая характеристика белухи (Delphinapterus leucas: cetacea, Monodontidae), летующей в южной части Охотского моря в сравнении с североамериканскими популяциями // Генетика. 2008. Т. 44. № 9. С. 1268–1274.

Мещерский И.Г., Шпак О.В., Литовка Д.И., Глазов Д.М.,Борисова Е.А., Рожнов В.В. Генетический анализ белухи Delphinapterus leucas (Cetacea: Monodontidae) из летних скоплений на Дальнем Востоке России //Биология моря. 2013. Т. 39. № 2. С. 126–135.

Чернецкий А.Д., Белькович В.М., Краснова В.В. Новые данные о структуре популяции белухи в Белом море // Морские млекопитающие Голарктики. Матер. второй междунар. конф. М.: КМК, 2002. С. 279–282.

Brown Gladden J.G., Ferguson M.M., Clayton J.W. Matriarchal genetic population structure of North American beluga whales, Delphinapterus leucas (Cetacea: Monodontidae) // Mol. Ecol. 1997. V. 6. P. 1033–1046.

Brown Gladden J.G., Ferguson M.M., Friesen M.K.,Clayton J.W. Population structure of North American beluga whales (Delphinapterus leucas) based on nuclear DNA microsatellite variation and contrasted with the population structure revealed by mitochondrial DNA variation // Mol. Ecol. 1999. V. 8. P. 347–363.

Citta J.J., Richard P., Lowry L.F., O’Corry-Crowe G., Marcoux M., Suydam R., Quakenbush L.T., Hobbs R.C.,Litovka D.I., Frost K.J., Gray T., Orr J., Tinker B., Aderman H., Druckenmiller M.L. Satellite telemetry reveals population specific winter ranges of beluga whales in the Bering Sea // Mar. Mamm. Sci. 2017. V. 33. № 1. P. 236–250.

Colbeck G.J., Duchesne P., Postma L.D., Lesage V.,Hammill M.O., Turgeon J. Groups of related belugas (Delphinapterus leucas) travel together during their seasonal migrations in and around Hudson Bay // Proc. Roy. Soc. London B: Biol. Sci. 2013. V. 280. № 1752: 20122552.

Excoffier L., Laval G., Schneider S. Arlequin ver. 3.0: An integrated software package for population genetics data analysis // Evol. Bioinform. Online. 2005. V. 1. P. 47–50.

Hall T.A. BioEdit: a user-friendly biological sequence alignment editor and analysis program for Windows 95/98/NT // Nucl. Acids Symp. Ser. 1999. V. 41. P. 95–98.

De March B.G.E., Postma L.D. Molecular genetic stock discrimination of belugas (Delphinapterus leucas) hunted in eastern Hudson Bay, northern Quebec, Hudson Strait, and Sanikiluaq (Belcher Islands), Canada, and comparisons to adjacent populations // Arctic. 2003. V. 56. P. 111–124.

De March B.G.E., Maiers L.D., Friesen M.K. An overview of genetic relationships of Canadian and adjacent populations of belugas (Delphinapterus leucas) with emphasis on Baffin Bay and Canadian eastern Arctic populations // NAMMCO Sci. Publ. 2002. V. 4. P. 17–38.

Nylander J.A.A. MrModeltest v2. Program distributed by the author. Evolutionary Biology Centre, Uppsala University. 2004. O’Corry-Crowe G.M., Suydam R.S., Rosenberg A., Frost K.J.,

Dizon A.E. Phylogeography, population structure and dispersal patterns of the beluga whale Delphinapterus leucas in the western Nearctic revealed by mitochondrial DNA // Mol. Ecol. 1997. V. 6. P. 955–970.

O’Corry-Crowe G.M., Lydersen C., Heide-Jorgensen M.P., Hansen L., Mukhametov L.M., Dove O., Kovacs K.M. Population genetic structure and evolutionary history of North Atlantic beluga whales (Delphinapterus leucas) from West Greenland, Svalbard and the White Sea //Polar Biol. 2010. V. 33. P. 1179–1194.

Ronquist F., Huelsenbeck J.P. MRBAYES3: Bayesian phylogenetic inference under mixed models //Bioinformatics. 2003. V. 19. P. 1572–1574.

Turgeon J., Duchesne P., Colbeck G., Postma L.D., Hammill M.O. Spatiotemporal segregation among summer stocks of beluga (Delphinapterus leucas) despite nuclear gene flow: implication for the endangered belugas in eastern Hudson Bay (Canada) // Conserv. Genet. 2012. V. 13. P. 419–433.